Raymond Pujol intervenait à l’époque à la Conférence générale des Parcs Naturels Régionaux, présidée par Georges-Henri Rivière, grand muséologue et premier théoricien avec Hugues de Varine des écomusées en France, à qui il présente le projet. Séduit par l’idée, Georges-Henri Rivière la propose à Françoise Wasserman, ethnologue et conservatrice, qui après plusieurs années de missions pour l’ICOM-UNESCO en Afrique et au CRT Île-de-France, en prend la tête.

Novembre 1978, l’avant programme est finalisé et le projet d’écomusée prend forme avec une mission principale : la mise en valeur et la conservation du patrimoine naturel et culturel du milieu local fresnois et de son environnement, le Hurepoix.

Courant 1979, la ville de Fresnes acquiert la ferme de Cottinville et commence les travaux d’aménagement pour y accueillir l’écomusée qui s’installe en attendant au n°28 de la même rue. L’écomusée ouvre sa première antenne, un centre de ressources sur l’histoire locale, et entame sa collecte de patrimoine mobilier. Les premières expositions se tiennent salle Pujo, dont Des hommes et des grenouilles en 1982 qui, forte de son succès, fera la notoriété du musée.  

En 1984, le chef-lieu de l’écomusée est enfin inauguré dans la ferme de Cottinville aux côtés du futur théâtre de la Grange Dîmière, alors salle polyvalente, et du conservatoire de musique. La programmation, basée sur la recherche en sciences humaines, s’appuie à la fois sur la notion de patrimoine matériel et immatériel, le territoire de banlieue parisienne et l’art contemporain. 

L’écomusée développe des liens étroits avec la photographie, en consacrant plusieurs expositions aux grands noms de la photo (Robert Doisneau, Willy Ronis, Sabine Weiss…).  En 1987, la photographe plasticienne Evelyne Coutas crée l'Atelier de l’Imaginaire au cours desquels jeunes et adultes questionnent la création et le patrimoine par la pratique artistique en amateur. 

Dès sa création, l’écomusée choisit de donner la parole aux « oubliés de l’histoire et des musées » avec des expositions comme  Blanchisseuse, laveuse, repasseuse : la femme, le linge et l'eau ; Fresnes, la prison, Hip-Hop dixit : Le mouv' au musée ; Rassemblance : un siècle d'immigration en Ile-de-France ; Paroles de femmes tunisiennes ou Pieds-Noirs ici, la tête ailleurs.

La spécificité de l‘écomusée est de mettre en lumière des thématiques locales au regard d’une démarche contemporaine. Tout en continuant à s’intéresser aux thématiques locales, la structure adopte une approche contemporaine de son territoire et ses populations : le thème de la banlieue apparaît. 

L’écomusée intègre la Communauté d’agglomération du Val de Bièvre en 2006 puis l’EPT Grand-Orly Seine Bièvre dix ans plus tard. Il propose depuis des actions et des thématiques qui permettent d’élargir son champ de recherche aux communes de son bassin de vie : Arcueil, Cachan, Fresnes, Gentilly, le Kremlin-Bicêtre, L’Haÿ-les-Roses et Villejuif, mais aussi Vitry-sur-Seine, Ivry-sur-Seine… 

Aujourd’hui, l’écomusée présente 4 à 5 expositions par an et possède une collection de plus de 2000 objets. Ses thématiques de recherche se concentrent désormais sur l’histoire, l’actualité et la vie quotidienne de la banlieue.